शमीक मूर द्वारा आवाज दी गई माइल्स मोरालेस, ब्रुकलिन, न्यूयॉर्क का एक किशोर है, जो ब्रुकलिन विजन अकादमी नामक एक अधिक प्रतिष्ठित स्कूल के लिए अपना सामान्य स्कूल छोड़ देता है। उनके पिता, जेफरसन, एक पुलिस अधिकारी हैं; उसकी माँ, रियो, एक नर्स है; और उन्हें कला और संगीत का शौक है।
एक दिन, अपने चाचा आरोन के साथ मेट्रो में भित्तिचित्र कला बनाते समय, माइल्स को एक मकड़ी ने काट लिया, जो उसे महाशक्तियाँ देती है। जब वह यह पता लगाने का प्रयास करता है कि मकड़ी कहां से आई है, तो वह स्पाइडर-मैन और किंगपिन के बीच लड़ाई देखता है। स्पाइडर-मैन किंगपिन को एक विशाल मशीन का उपयोग करने से रोकने की कोशिश कर रहा है जो अंतरिक्ष और समय को नष्ट कर सकता है और इस प्रक्रिया में, स्पाइडर-मैन को किंगपिन द्वारा मार दिया जाता है। हालांकि मरने से पहले, स्पाइडर-मैन को होश आता है कि माइल्स उसके जैसा है और माइल्स वादा करता है कि वह किंगपिन को रोक देगा और मशीन को नष्ट कर देगा, जिसे वे एक कोलाइडर के रूप में संदर्भित करते हैं।
शुरुआत में, माइल्स अपनी शक्तियों के बारे में सीखना शुरू कर रहा है; रास्ते में, वह कई अन्य स्पाइडर-लोगों से मिलता है, जिन्हें किंगपिन के कोलाइडर के माध्यम से पीटर की दुनिया में लाया गया था। फिल्म के अंत तक, वह ठीक दो दिनों के लिए अपने ब्रह्मांड का आधिकारिक स्पाइडर-मैन बना रहा।
